Ve hře Dragon Quest IX: Sentinels of the Starry Skies začíná hráč jako městský strážník, který byl vyslán, aby získal zpět ovoce posvátného stromu, které má moc plnit přání. Hráči cestují rozlehlým světem, čelí hrůzyplným nestvůrám a odkrývají epický hrdinský příběh. Během svého dobrodružství se ve vzrušujících soubojích utkají s mocnými nepřáteli a setkájí se se spoustou zajímavých postav.
Dragon Quest IX: Sentinels of the Starry Skies obsahuje také speciální mód, který umožňuje podělit se o dobrodružství se svými přáteli, a to díky spojení až čtyř hráčů přes místní bezdrátové připojení. Můžete tak společně porazit opravdu těžké nepřátele za použití vlastních postav. Hráči můžou také kdykoliv strčit své nintendo do kapsy nebo batohu a přitom být stále ve hře díky interaktivnímu „Tag modu“. Informace o hráči jsou v něm bezdrátově vysílány všem, kteří jsou v dosahu – můžete tak směňovat třeba mapy k pokladům.
Hráči, kteří si chtějí užít množství různých herních aktivit mohou přijmout speciální vedlejší úkoly. Některé z nich získáte během hraní a další jsou volně ke stažení na internetových stránkách hry. Pomocí stažitelných úkolů se také bude rozšiřovat hlavní dějová linka. Máte tak přístup k mnoha hodinám dalších a dalších dobrodružství buď o samotě, nebo s partou přátel.
Než se pustíte do dobrodružství, můžete si vytvořit vlastního hrdinu. Na výběr máte z moha obličejů, vlasů a oblečků. Jak postupujete hrou, stává se váš hrdina stále silnější, chytřejší a mocnější a do své party přibere různé parťáky. Hráči mohou získat více než 1000 různých kusů brnění, oblečků, zbraní a jiných předmětů, které jim dodají jedinečné vlastnosti a unikátní vzhled. Postavě můžete během hraní kdykoliv změnit povolání nebo si zvolit z mnoha zaměstnání, které mají vliv na jejich schopnosti ve hře.
